La saison 2005-2006, bien que marquée par le recrutement de joueurs médiatiques (Jocelyn Gourvennec ou le champion du monde Bernard Diomède), conduit le club à un retour en National, après une seconde 18e place, cette fois-ci bel et bien synonyme de relégation. Euro – Coupe du monde – Euro. Régis Brouard, qui s’est illustré avec l’US Quevilly, réalisant en l’espace de quatre ans une finale et une demi-finale en Coupe de France avec un club amateur, et une montée en National, prend alors sa place. Ce dernier est remplacé en 1976 par Lucien Leduc, qui retrouve ce poste treize ans après. Tous deux furent sélectionnés dans l’équipe-type de L2 par l’UNFP. Terminant dans les sept premières places à quatre reprises durant les cinq dernières saisons, le club est parvenu à se stabiliser sportivement, quand bien même il demeure un des plus faibles budgets de deuxième division, en plus de devenir un club incontournable du football professionnel français (dix saisons en L2 sur les onze dernières saisons), et est parvenu à jouer régulièrement les premiers rôles dans cette seconde division. Le football clermontois repart au plus bas de l’échelle, avant de s’extirper de l’échelon départemental en 1966 sous la houlette de Jules Sbroglia, Étoile d’Or 1959. Le Stade clermontois est sacré champion de DH en 1971 et accède à la troisième division où il effectue ensuite onze saisons.
Le nouvel entraîneur tente alors de trouver des explications au mal en pointant du doigt un problème d’adaptation des joueurs à sa philosophie de jeu qui avait, il est vrai, été une réussite quelques mois plus tôt avec l’US Quevilly. Le terrain mesure 44 mètres sur 24. La salle Gaston-Médecin a été rénovée à plusieurs reprises, notamment au préalable de la saison 2022, et peut ainsi accueillir jusqu’à 4 600 spectateurs. Ce but crée un mouvement de foule des supporters lillois qui provoque la rupture de la barrière visiteur du stade, des spectateurs chutent sur la pelouse et le match est alors arrêté puis reporté. Finalement, une nouvelle fois, le club est victime de la lutte pour la montée et termine à la 5e place. Le Clermont Foot Auvergne prend donc le départ de sa 6e saison consécutive en Ligue 2. Malheureusement, après une préparation et des matchs amicaux peu concluants, le club connaît un début de saison cauchemardesque : à l’issue de la 7e journée, il pointe à la 18e place du classement (c’est-à-dire relégable) avec seulement quatre points pris uniquement contre deux promus de national, Niort et Nîmes.
Leonardo Jardim, présent au club depuis 2014, champion de France 2017 et demi finaliste de Ligue des champions la même année, est remercié. En effet, le stade actuel du club est quant à lui inauguré en 1985 mais rend également hommage au prince Louis II qui a permis de construire, l’ancien Stade Louis-II. Il gardera les buts grenoblois jusqu’en 1988. Dix ans plus tard, le jeune ailier français Youri Djorkaeff, fils de l’ancien international français Jean Djorkaeff, commence sa carrière en Division 2. Après six saisons à Grenoble, il quittera le club pour rejoindre le RC Strasbourg. Quelques jours plus tard, c’est l’ancien nantais, Marama Vahirua qui est prêté par l’ASNL, alors que Benjamin Moukandjo arrivé six mois plus tôt fait le chemin inverse. Passé ces deux premières victoires, les clermontois ne parviennent néanmoins pas à poursuivre sur cette lancée : ils sont notamment sèchement vaincus 6 buts à 0 par le Stade rennais et ne gagnent que deux matchs supplémentaires face au LOSC Lille, champion sortant, et le Angers SCO jusqu’à la mi-saison, chutant à la 18ème place synonyme de barrage de relégation pendant trois journées. En effet, si ses deux matchs nuls à Guingamp (0-0) et face au Havre (1-1) n’eurent que peu d’incidence, les deux défaites qui suivirent à Monaco (4-0) et à domicile face à la lanterne rouge Gazélec Ajaccio (0-2) plongèrent les Clermontois à la 18e place du classement (synonyme de relégation en national) à seulement quatre journées du dénouement.
Maigres consolations, le club termine, ex-æquo avec Le Havre, comme meilleure équipe à domicile, et le CFA n’a jamais quitté le premier tiers du classement tout le long de la saison. Sur le premier logo du Clermont Foot (1990-2004), le trait qui coupe le ballon sur un rayon est censé symboliser le « C », première lettre de Clermont-Ferrand, ville où est basé le Clermont Foot Auvergne. Elle est remplacée par Pascal Gastien. Le 13 mai 2021, c’est son centre qui est dévié dans le but adverse par un défenseur contre son camp et qui ouvre la voie à la première finale de l’ASM en Coupe de France. L’AS Monaco a vu défiler dans ses rangs de nombreux internationaux (Philip Szanyiel, Éric Beugnot, Christian Garnier, George Brosterhous) et certains des meilleurs joueurs américains du championnat de France des années 1980 (Robert Smith, maillot monaco 2023 Rick Raivio). Le second match voit Monaco se déplacer à Laval pour confirmer son statut de prétendant au titre.